Spyro se réveille après trois ans d'hibernation, attaché à un collier avec Cynder. Ils vont tous les deux être offerts en sacrifice à un Golem des Profondeurs. Ils réussissent heureusement à s'en sortir grâce à l'aide du Chasseur d'Avalar, qui les aidera à s'enfuir des Catacombes. L'aventure de nos jeunes dragons les ramènera par la suite à la cité des Dragons, qui est attaquée dès leur arrivée par les armées de Malefor. À la fin de la bataille remportée de justesse par les dragons, Malefor s'adresse à la population de la cité en annonçant la fin du monde par l'invocation prochaine du Destructeur, dont la faculté est de créer un nouveau monde en détruisant l'ancien. Une aventure plus sombre que jamais attend Spyro et Cynder qui espèrent sauver le monde de la destruction. Mais à quel prix pourront-ils y parvenir ?