Dans Neopets: The Darkest Faerie, les joueurs entrent dans le pays de Neopia pour la première fois en 3D et voyagent avec des personnages néopiens dans une aventure pour débarrasser le monde du mal Darkest Faerie. Ensemble, ils voyageront à travers de nouvelles terres, rencontreront des habitants étranges, et découvriront un mystère inconnu des yeux des Néopiens. Terminez des quêtes, défendez-vous contre les créatures maléfiques sous l'influence de la fée la plus sombre, et collectionnez et utilisez une variété d'objets tout au long de votre aventure.