Dust prend place dans le monde fictif de Falana, habité par des animaux anthropomorphes. Le gameplay est présenté sur un plan en side-scrolling. Le joueur contrôle le personnage principal, Dust (Lucien Dodge), qui essaie de se souvenir de son passé. Il possède l'une des cinq épées élysiennes, la lame d'Ahrah (Edward Bosco), son arme principale. Fidget (Kimlinh Tran), la gardienne de l'épée, agit comme un compagnon pour Dust et peut utiliser des pouvoirs magiques. Au fur et à mesure qu'il parcourt le monde, il peut acquérir des niveaux, ou des nouvelles compétences qui modifient le gameplay à la manière de Rayman, telles que la possibilité de faire des double sauts ou de grimper à des zones auparavant inaccessibles. Intégrant des éléments de RPG, Dust peut gagner des XP (points expérience) en tuant des ennemis, qui le font grimper en niveaux. Ceux-ci peuvent être utilisés pour augmenter des attributs différents, tels que la vie, la force, la défense ou la magie de Fidget.