Spyro doit sauver les royaumes du dragon du maléfique dragon rouge qui a planté des gemmes sombres sapant la lumière partout dans les royaumes du dragon dans le but de contrôler le monde.
Avec l'aide de ses alliés, Spyro doit rechercher et détruire toutes les gemmes sombres pour ramener le pays à la normale et sauver les royaumes du dragon du contrôle tyrannique du dragon maléfique. Guidez Spyro alors qu'il utilise ses nouveaux pouvoirs, capacités et gadgets de dragon dans des environnements luxuriants remplis de nouveaux méchants.