Au début de l’histoire, Exodus sème la terreur sur Sosaria depuis son repaire de l’Île du feu. Le personnage incarné par le joueur est invoqué par Lord British pour le vaincre et s’engage dans une quête qui le mènera vers le pays disparu d’Ambrosia, dans les profondeurs des souterrains de Sosaria à la recherche du mystérieux Time Lord, et finalement sur l’Île du feu pour combattre Exodus. Dans la plus pure tradition des jeux de rôle de cette époque, Ultima III s’achève dès qu’Exodus est mort, mais il est nécessaire pour arriver à cette fin de résoudre des énigmes et de porter attention à de nombreux indices disséminés tout au long du jeu; la force brute ne suffit pas.